Im architektonischen Gesamtkontext der um 1152 geweihten Klosterkirche auf dem Rupertsberg bildeten der Chorbereich und die Apsis das repräsentative, liturgische und spirituelle Zentrum der dreischiffigen Pfeilerbasilika. Da das etwa 30 Meter lange Kirchengebäude ohne Querschiff konstruiert wurde, erforderten Apsis und Chorraum besondere architektonische Lösungen, die sich maßgeblich auf den Alltag der Nonnen auswirkten.
Architektur der Apsis und der Flankentürme Die nach Osten zum Naheufer ausgerichtete Schauseite (Ostchor) der Kirche wurde von einer halbrunden Hauptapsis mit bekrönendem Giebel dominiert. Flankiert wurde dieser Bereich von zwei massiven, viereckigen Osttürmen. Aufgrund des fehlenden Querschiffs stießen die beiden Seitenschiffe direkt an diese Türme. Um dennoch Raum für Nebenapsiden zu schaffen, wurden diese baulich in die Untergeschosse der beiden Flankentürme integriert. Direkt unterhalb des Altarraumes in der Apsis befand sich eine gewölbte Krypta, in der zunächst die Reliquien des heiligen Rupertus und seiner Mutter Berta aufbewahrt wurden und die später auch als erste Grabstätte für Hildegard von Bingen diente.
Der Damenchor als Zentrum des Konvents Die Bauform mit den massiven Osttürmen hatte direkte Konsequenzen für den Sitzbereich der Nonnen. Da die Türme den Blick aus den Seitenschiffen auf den Hochaltar in der Apsis stark eingeschränkt hätten, musste der Damenchor direkt in das 7 Meter breite Hauptschiff zwischen die Türme, den Chor und die Apsis verlegt werden. Um dem gesamten Konvent ausreichend Platz zu bieten, nahm dieser Chorraum die drei östlichsten Arkaden (Joche) des insgesamt neun Joche langen Langhauses ein. Die Positionierung dieses Chores stand zudem in einem akustischen und architektonischen Zusammenhang mit einer an der Hochschiffwand platzierten Schwalbennestorgel, die genau mittig über diesem Bereich saß.
Chorschranke und Sitz der Äbtissin Der Damenchor war nach Westen hin durch eine Mauer – die Chorschranke – vom restlichen Kirchenraum abgetrennt. Den Rekonstruktionen zufolge gab es zwei Durchgänge (im Norden und Süden), zwischen denen sich an der Ost-West-Achse genau gegenüber dem Hochaltar ein geschützter Sitzplatz befand. Dieser prominenteste Platz der Kirche war höchstwahrscheinlich für die Äbtissin (zunächst Hildegard selbst) reserviert. Einer der beiden westlichen Zugänge ist heute noch erhalten: Ein spätgotisches Chorschrankenportal steht an seiner originalen Position (in situ) im Gemäuer des heutigen Würthschen Hauses. Seine überproportionale Höhe erklärt sich aus der liturgischen Praxis, da die Nonnen bei Feierlichkeiten hinter hochragenden Vortragekreuzen in den Damenchor einziehen mussten.
Spätere „Gotisierung“ und Verlegung von Hildegards Grab Obwohl der Ursprungsbau rein romanisch war, erfuhren Apsis und Chorbereich im späten Mittelalter moderate gotische Aufwertungen. Historische Ansichten von J. A. Ackermann (um 1790) dokumentieren für die Apsis Spitzbogenfenster, die den ursprünglichen Rundbögen offenbar mit geringem Aufwand „aufgesetzt“ worden waren.
Eine wesentlich bedeutendere Umgestaltung betraf den Damenchor selbst. Das erhaltene gotische Chorschrankenportal trägt die Wappen von Bernhard von Breidenbach und Wolf von Bicken. Diese beiden einflussreichen Kleriker initiierten in den Jahren 1489 und 1498 die feierliche Erhebung der Gebeine Hildegards aus der Krypta, um einen lebendigen Kult um die Heilige zu fördern. Für diese Zeitspanne wird eine Erneuerung der Chorschranke angenommen, im Zuge derer Hildegards Grab aus der tiefer gelegenen Krypta geholt und in einer neuen Gruft exakt in der Mitte des Damenchors – etwa 12 Meter westlich des Hochaltars – neu angelegt wurde.
Zerstörung des Apsis- und tonnengewölbten Chorbereichs Das Ende dieses historischen Bauensembles begann mit dem verheerenden Brand durch schwedische Truppen im Jahr 1632. Die endgültige und vollständige physische Vernichtung der Apsis und des angrenzenden Ostchors erfolgte in den Jahren 1857/1858: Für den Bau der Trasse der Nahetal-Eisenbahn wurde der gesamte Felssporn, der die Chorruine, die Osttürme und die historische Grabkrypta trug, rücksichtslos weggesprengt.