Im architektonischen und historischen Gesamtkontext der Klosterkirche bildete die gewölbeartige Krypta (Gruft) das spirituelle Fundament der Pfeilerbasilika. Sie befand sich am östlichen Ende der rund 30 Meter langen Anlage, direkt unterhalb des Altarraumes und der halbrunden Hauptapsis.
Gründungslegende und spirituelle Funktion Die Existenz dieser Gruft war eng mit Hildegards Wahl des Standortes verknüpft: Um ihre Neugründung historisch und spirituell zu legitimieren, deklarierte Hildegard den Hügel zur Begräbnisstätte des hochadligen Rupert von Bingen, den sie zur Figur einer Heiligenlegende machte. Die Krypta und die darüberliegende Basilika entstanden ab 1147 genau über jener vermuteten historischen Pfalzkapelle und den dort vermuteten Gebeinen. Dementsprechend diente die Krypta als Aufbewahrungsort für die Reliquien des heiligen Rupertus und seiner Mutter Berta. Nach dem Tod der heiligen Hildegard von Bingen im Jahr 1179 wurde die Krypta unter dem Hochaltar zunächst auch zu ihrer Grabstätte. Erst im Zuge der Bemühungen um ihre Heiligsprechung Ende des 15. Jahrhunderts (1489/1498) wurden die Gebeine Hildegards (sowie die von Rupertus und Berta) aus der Krypta erhoben und in eine neu angelegte Gruft im Zentrum des Damenchors – etwa 12 Meter westlich des Hochaltars – umgebettet.
Architektur und Zugang Die architektonische Rekonstruktion verortet den Abgang in die Krypta im Bereich des Nordturms. Über diesem Zugang am Turm wird ein Schmuckgiebel angenommen. Dass sich das Gewölbe der Krypta tatsächlich nur im äußersten Osten unter dem Chorraum befand, wurde 1851 unfreiwillig baulich bewiesen: Als man damals unter dem Kirchenschiff den Fußboden durchbrach, um einen tiefen Bier- und Weinkeller auszuschachten, stieß man nicht auf Hohlräume, sondern auf die alten Nonnengräber und den Felsen. Dies schloss definitiv aus, dass sich die Krypta weiter nach Westen unter das Langhaus erstreckt haben könnte.
Augenzeugenbericht und endgültige Zerstörung Obwohl die Klosterkirche 1632 durch schwedische Truppen ausbrannte und verfiel, blieb das unterirdische Gewölbe der Krypta offenbar noch lange erhalten. Ein Grundstücksplan aus dem Jahr 1819 deutet darauf hin, dass die intakten Gewölbe den Weinanbau direkt über der ehemaligen Apsis und dem Nordturm nicht ausschlossen.
Das endgültige Ende der Krypta kam in den Jahren 1857/1858, als der gesamte Felssporn für den Bau der Nahetal-Eisenbahn weggesprengt wurde. Bei diesen Sprengarbeiten wurde die Gruft noch ein letztes Mal freigelegt, bevor sie physisch vernichtet wurde. Der Historiker Peter Bruder zitierte 1882 Augenzeugenberichte aus dem Jahr 1858: Beim Durchbrechen des Berges sah man noch einmal das gemauerte Gewölbe, welches von Mannshöhe war und mit viereckigen Fliesen geplättet war. Das Innere war zu diesem Zeitpunkt nur noch mit Schutt gefüllt. Einer zeitgenössischen Zeitungsmeldung zufolge soll bei dieser Sprengung sogar noch ein Sarkophag aus der aufgerissenen Gruft geborgen und nach oben geschafft worden sein.